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霍金斯于1532年出生在英国西南部德文郡普利茅斯的一个商人水手家庭。霍金斯家族是当时英格兰西部沿海一支声名显赫的海上势力，家族的许多成员都从事海外商业冒险活动。霍金斯的父亲威廉·霍金斯从1530年起就开创了英国与巴西间的海上贸易，成为当时有名的大商人，曾三次代表普利茅斯市出席国会。
霍金斯的兄弟与父亲威廉同名，也是海上贸易的积极参与者，曾任普利茅斯市长，并在迎击西班牙“无敌舰队”的战斗中积极为英国海军提供船只装备。霍金斯的儿子（理查德·霍金斯）和侄儿（也名威廉）都是当时有名的航海冒险家，先后进行过深入太平洋的远航。
霍金斯自小即在本家族的船上经受航海训练。1554年父亲死后，他继承父业，开始从事到西班牙和加那利群岛的贸易。通过这些活动，他不仅积累了财富，而且获悉，西班牙在西印度的殖民者正急需大量奴隶劳动力。于是霍金斯决心排除西班牙政府的限制，在非洲和西印度之间从事这种获利甚丰的奴隶贸易。
1559年霍金斯娶海军财务官本杰明·冈森的女儿凯瑟琳·冈森为妻。在本杰明·冈森和他的同僚以及伦敦商人的资助下，霍金斯于1562年10月率领一支船队出海，开始了他的第一次奴隶贸易航行。
船队由三艘船组成，其中最大的“萨洛蒙”号为120吨。为了便于在新海域的航行，霍金斯在加那利群岛的特内里费岛带上了一名西班牙人担任领航员，然后驶向几内亚海岸。在那里他很容易地捕获了300名黑人。带着这些“活货物”，他们穿过大西洋，前往西印度群岛的小西班牙岛（即海地岛）卖给西班牙殖民者，换取当地大量的“兽皮、生姜、糖和珠宝”。
1563年9月，他们满载而归。这是英国最早的“三角贸易”。作为英国奴隶贸易的创始人，霍金斯不仅赢得了名声和大量财产，也因此成为英国历史上最早进行贩卖奴隶勾当的海盗头子。
回国后，霍金斯又准备第二次航行。霍金斯的奴隶贸易引起了英国王室浓厚的兴趣。一开始，伊丽莎白一世女王责备霍金斯不该参加这种不道德贸易，但是，当霍金斯向她透露了在这次“贸易”中所获得的巨额利润之后，她很快改变了主意。
1564年，霍金斯第二次出航几内亚。女王竟和她的几名枢密院官员联合，对霍金斯第二次航行进行秘密投资。其中女王将自己一艘700吨的海船“卢卑克的耶稣”号折合为4,000镑股份投资于他的船队。
霍金斯残酷地镇压几内亚黑人的反抗，将虏掠的黑奴运往南美北部沿岸一带西属殖民地各港口，如波夫拉塔、里奥阿恰等地。在那里，他们发现西班牙政府早已下令禁止当地殖民者与外国人贸易。于是霍金斯派人登陆，以武装攻击相威胁，迫使殖民地官员同意他们的奴隶贸易。终将“黑色货物”换成了黄金、白银、珍珠和宝石。
1565年9月，他们再次胜利归来。霍金斯两次贩奴活动的成功得到英国政府的赞扬，女王伊丽莎白专门授给他一块盾形纹章以资奖励，纹章的图饰是一个被捆绑的黑人。
坦率地说，伊丽莎白女王对霍金斯的奴隶贩卖的支持，为霍金斯的贩奴贸易提供了皇家的认可，它不仅使得这种贸易合法化，也使得更多英国商人参加进去了。在后来的历史评价中，对伊丽莎白统治时期，就主要集中了这段不太光彩的历史，即英格兰在非洲奴隶贩卖的活动，伊丽莎白和美国的托马斯·杰弗逊一样，受到了后人的批评：尽管她在道义上对霍金斯予以指责，尽管她明明知道这种“贸易”是不道德、不合法的，但她当时面临着三百万英镑的巨债，而霍金斯又能从这种“贸易”中，为她提供巨大的经济来源时，她不但没有拒绝，还直接从奴隶买卖中获利。
由于霍金斯的走私活动，一再威胁到西班牙帝国对海上贸易的垄断，因此引起了西班牙王室的严重关注。腓力二世强烈反对英国海上势力在拉丁美洲地区的扩张。很快，西班牙驻伦敦大使向英国提出强烈抗议，他们指出，尽管霍金斯以和平方式用奴隶交换殖民地商品，但是，同西班牙殖民地通商对外国人来说是非法的。在英西关系尚未达到公开对抗的时候，霍金斯采取了某些机变的作法。他佯称不再出海远航，却说服女王允许他进行一次最后的航行。结果证明，这次冒险是一场灾难。
1567年10月2日，霍金斯第三次率船队远航。这次冒险活动规模更大，共有六艘船参加，其中包括女王入股的“耶稣”号和“米尼昂”号，以及他表弟弗朗西斯·德雷克的一艘50吨的小船“朱迪思”号。他们从普利茅斯港出发，几天后，他们在菲尼斯特雷角以北遇到的暴风雨驱散了船队。他们休整后，在戈梅拉岛加水之后，向几内亚海湾驶去，11月18日抵达佛得角。他们当即派150人上岸，想抓几个黑人，但“收获”不大。后来，霍金斯交上了好运，两个黑人部落之间发生战争。一方请求霍金斯给予帮助，并许诺把所有俘虏交给他作为报酬。互相敌视的两个部落交战的结果是近300名黑人落入英国人之手。这样，霍金斯可以运载约500名黑奴去西印度。启航前，他把四艘中的一艘交给外甥德雷克指挥。在贩奴市场，又遇到了麻烦，几经周折，分别在南美的玛格丽塔、波夫拉塔、里奥阿恰、圣马尔塔、卡塔赫那等港口把“活货”卖出去了。在返航途中，由于遭到海上飓风的袭击，船队于1568年9月16日被迫开往地处墨西哥湾的西属港口维拉克鲁斯。他们强占了港口外的抛锚处所圣胡安·德·乌略亚岛。但第二天，一支由13艘船组成的西班牙反走私武装舰队也进入该港。霍金斯感觉大事不妙，企图与西班牙舰队司令官商谈以便修整船只。但没有成效，第三天西班牙人突然向英船发起炮击，同时在岸上的英国水手也遭到袭击和屠杀。英船“耶稣”号等被击毁，死伤及失踪人员达300人左右。船队5艘中，有3艘被击沉或捕获，其余两艘分别由霍金斯和德雷克指挥，在即将沉没的状态下于1569年1月先后返抵英国。在他们回国之前，驻英国的热那亚银行家斯皮诺拉已从西班牙方面获悉霍金斯失败的消息，当即转告英国政府。一时舆论大哗。恰好一支西班牙运送财宝的船队，为了躲避法国胡格诺新教徒武装民船的追捕，逃至英国港口避难。女王伊丽莎白当即下令于1568年12月夺取了这支西班牙舰队的财宝。当时西班牙对尼德兰革命的镇压措施，使英国对尼德兰的稳定的贸易关系开始遭到破坏，此后英西矛盾日益加深。霍金斯的第三次航行的厄运，也标志着英西两国关系的一个转折点——它结束了与西班牙殖民地和平地、合法地通商的希望。在以后数十年中，英国的船长们是作为海盗和私掠船船长，而不是作为和平但违法的商人前往西属西印度群岛。德雷克等在政府支持下，从事打击西班牙船队、夺取其美洲财富的海盗活动。霍金斯则从切身经历中认识到加强英国海军的重要性，因此转而从事海军建设并进行各项改革，准备同西班牙人在海上继续较量。
1572年霍金斯进入国会。1577年他接替岳父担任海军财务官职务，后来又兼任海军给养官。在担任海军要职期间，他整顿了海军财务，给女王政府节省了大量年度开支。同时，他直接领导了海军舰船的改建工作。海军原来使用的一些高大的军舰虽然表面上威武，但是行动起来很笨重、很不适用。根据德雷克等航海冒险家的经验和实战的需要，霍金斯建造了一批新的战船，属于中等型号，船身高度也比原来降低。这种战船行驶速度快，行动灵活，而且在恶劣的天气下仍能在海上执行任务。在海战的战术上，霍金斯进一步推行以炮战为主的新的打法，改变过去以靠拢敌船并登上甲板进行近战为主的传统战术。为了加强军舰的火力，一种更加轻便易带的大炮逐渐取代旧式的大炮。这种新炮反冲小、发射快、射程也更远。另外，霍金斯还建造了一些附属快船。到1588年西班牙无敌舰队到来之前，英国海军已拥有载重百吨以上的战舰25艘，以及可在大洋行驶的附属快船18艘。1588年，英国与西班牙在英吉利海峡进行了著名的大海战。经过霍金斯等改进的英国舰只，无论在灵活性上还是在火力上都优于西班牙舰只，从而为英国方面的胜利提供了有利的条件。霍金斯本人以海军少将和分舰队长的身份参加了这次海战。由于作战有功，霍金斯被授予爵士称号。
1590年，霍金斯被英国政府派往葡萄牙海岸拦截西班牙的白银舰队，但结果落空。1595年8月，他与德雷克一起前往西印度，进行他们最后一次海盗远征活动。船队由27艘战船（其中有女王的6艘）和2500名水手组成。他们于11月12日到达波多黎各岛附近。当天下午，年迈的霍金斯死在自己船上。德雷克企图继续完成这一远征任务，但是在早有准备的西班牙人的反击下屡遭挫折，也于1596年初死去。结果，他们的这次冒险活动以失败告终。
霍金斯处于英国海上势力兴起和资本原始积累迅速发展的时代，他是英国最早从事“三角贸易”的奴隶贩子，双手沾满了人民的鲜血。他一生的主要事迹在于英国海军的建设和改革，这在抗击西班牙无敌舰队的胜利中是一个重要的因素。
